trips en zarzamora pdf

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Se registra por primera vez la presencia de Thrips palmi Karny, Frankliniella bruneri Watson, y Frankliniella fortissima Priesner afectando blueberry y zarzamora en Michoacán, México. Las muestras de trips fueron colectadas semanalmente durante marzo y abril de 2019 por rocío de solución jabonosa sobre el follaje. Estas plagas ocasionan daño necrótico sobre las hojas y frutos. Para evitar sus daños, éstas son controladas mediante insecticidas químicos los cuales incrementan los costos de producción, por lo que el presente estudio proporciona información relevante sobre estas especies para un establecimiento de estrategias y programas de gestión integrada.

KEYWORDS/PHRASES

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Aspectos bioecologícos y distribución espacial de Frankliniella occidentails en el cultivo de zarzamora (Rubus sp.) en Michoacán

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Trips (Thysanoptera) asociados al cultivo de zarzamora y arándano en Los Reyes, Michoacán, México.

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Plagas y Enfermedades de la Zarzamora: [Detección, Causas y Soluciones]

Crecen en un pequeño arbusto con ramas llenas de espinas que tiene la propiedad de ser bastante invasivo.  En algunas zonas se le conoce como mora y la estructura del fruto es morado oscuro.

Como se desarrolla en climas húmedos y de baja temperatura, es necesario estar muy atentos a la presencia de posibles plagas y enfermedades.

La botritis es también conocida como pudrición porque ejerce un efecto devastador sobre las zonas afectadas.

En ellas se instala una especie de polvo blanco , al inicio, que luego se va perfilando como una capa de moho húmedo.  Esta capa va creciendo progresivamente hasta ocupar toda la zona, siendo capaz de llegar a los frutos y arruinar la producción por completo.

La botritis necesita de altos niveles de humedad para aparecer, por lo que es fundamental controlar este factor ofreciendo aireación a los arbustos. En caso de que se presenten síntomas de la enfermedad, lo más recomendable a nivel casero es el tratamiento de leche .

Si los daños no están muy avanzados y solo se evidencian sobre algunas hojas , por ejemplo, retirarlas y quemarlas también podría ayudar.

Barrenador del tallo

Lo que va ocurriendo es que el barrenador se consume los tejidos , creando de esta forma una serie de galerías en toda la estructura.

Como consecuencia, los tallos empiezan a quedar sin el contenido interno, haciéndose huecos y evitando que la planta pueda estar sana.  Además, la falta de transporte de nutrientes lleva a las hojas a verse cloróticas y a, finalmente, aparecer cubiertas de necrosis.

Si el barrenador aumenta su capacidad de trabajo con un mayor número de larvas, la planta terminará por morir irremediablemente .  Ya instalado en el tallo es muy difícil hacerle frente porque desarrolla su vida en la zona interna.

Sin embargo, algunos extractos ecológicos como el aceite de neem ejercerán un papel preventivo muy valioso en torno a esta plaga.  El modo de aplicación puede ser a través del pulverizado directo del producto o por medio de una solución que se hará llegar a través de los riegos.

Mosca y gusano de la fruta

Su acción la ejercen sobre el fruto ya maduro , llevando a la posible pérdida de la totalidad de la cosecha en caso de no tratarse a tiempo.

La mosca, de por sí, no ejerce mayor daño en el fruto por consumo, sino que la hembra coloca los huevos en las moras.

Estos huevos, al eclosionar, producen la larva que será la encargada de alimentarse de la pulpa de la fruta y causar los mayores daños.  En general, las larvas no se tienden a consumir la totalidad del fruto , pero su sola presencia ya es capaz de crear pudriciones en la estructura. 

La forma más fácil de hacerle frente a esta plaga es trabajando con los adultos a través del uso de trampas. Existen algunas de venta comercial, pero también se pueden fabricar en casa aprovechando las propias frutas como mecanismo de atracción.

El efecto que producen en estas es la pudrición, dañando el área y evitando que los nutrientes y el agua puedan llegar al resto de las zonas del arbusto.

Por esta razón, las zonas aéreas también empiezan a manifestar síntomas, donde los más evidentes se dan en el color amarillo de las hojas.  En ocasiones se tiende a pensar que el riego o las fertilizaciones no están siendo suficientes y por eso la planta se marchita.

Para evitar confusiones, solo hay que fijarse en la estructura del tallo, pues en caso de marchitez fúngica se notará de color marrón oscuro .  Lo mejor es evitar que la enfermedad sea capaz de atacar al cultivo realizando una desinfección con un fungicida apropiado al suelo.

También será necesario evitar la siembra en zonas donde se han dado antes cultivos de patata o tomate .

Mancha anular

En este caso, lo que se genera como síntomas más evidentes es la presencia de manchas verdes claro, casi acuosas, sobre las hojas .

El caso es que los nematodos producen una especie de tumores en el área de las raíces que son difíciles de percibir a simple vista.  Pero, como consecuencia de su acción, la planta es incapaz de recibir la cantidad de nutrientes que necesita para sobrevivir.

Esto lleva a que se vuelvan débiles, que no crezcan como deberían o que lo hagan con malformaciones.  En el caso de que desarrollen frutos, estos se quedan enanos y tienden a caer del arbusto a destiempo y con mucha facilidad.  A la hora de hacer frente a la enfermedad, el uso de nematicidas es lo más recomendable.

Gusano pega hojas

Como existen muchas plagas que siguen más o menos el mismo patrón de ataque, una forma sencilla de definir que se trata de esta es por la forma de las hojas.

Estas, lejos de quedarse de forma original o con manchas, se enrollan , lo que nos da un claro mensaje de que se trata de este tipo de gusano .  A la hora de aplicar un tratamiento efectivo, lo más recomendable es el uso del Bacillus.

Y así, tomando en cuenta cada una de estas recomendaciones, disfrutaremos de zarzamoras deliciosas y jugosas cada verano .

Los tisanópteros (mejor conocidos como Trips) son  pequeños insectos de entre 1 y 3 mm  que se alimentan básicamente de  hongos y vegetales . Son tan diminutos que normalmente es  necesario utilizar una lupa  para  observarlos  con detalle.

Los trips son insectos de colores variados, con forma alargada y cuya saliva ejerce daños considerables en la estructura de las plantas. Se reproducen a través de huevos que posteriormente se convierten en larvas. En la fase adulta desarrollan alas con algún tipo de pelaje.

Remedios bastante eficaces contra los trips son el aceite de neem o el jabón potásico .

Fuentes y bibliografía

[PDF]   Producción forzada de  Zarzamora  en Mexico, GC Zavala – III Simpósio nacional do morango II …, 2006 – infoteca.cnptia.embrapa.br

[PDF]   MANEJO DEL CULTIVO DE  ZARZAMORA  EN LA SIERRA NORORIENTAL DEL ESTADO DE PUEBLA, AI Martínez , OF Mora, AEB Román, CR Montiel… – researchgate.net

Tratado de fruticultura, D Tamaro, A Caballero – 1968 – sidalc.net

La ciencia de las plantas, R Parker  – 2000 – sidalc.net

[PDF]   Crecimiento y producción de  zarzamora  cv. Cheyenne con cubiertas orgánicas, RA Parra-Quezada , GF Acosta-Rodríguez… – Terra …, 2005 – redalyc.org

Arantxa Bellido

Soy Arantxa Bellido y hace años que colaboro con Sembrar100. Soy graduada en Ingeniería Agroambiental (2014) por la Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agroambientales. También he cursado el Programa Oficial de Posgrado en Agrobiología Ambiental por la Universidad de Navarra.

3 comentarios en «Plagas y Enfermedades de la Zarzamora: [Detección, Causas y Soluciones]»

Existe un gusano de la fruta en la zarzamora y no lo menciona es barrenador pero en la fruta

Gracias Jose Luis, lo miramos de añadir.

Hola , se podrán usar algunos de estas plagas para controlar una invasión de zarzamoras en terrenos de pastura para ganado en Sierras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina?

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DAÑO POR TRIPS EN FOLLAJE DE BERRIES

• Sept. 29, 2020
• Arandano , Berries , Plaga , Trips

Los trips son un insecto plaga que afecta a diversos cultivos. Desde hace dos años se han observado daños por trips en los estados de Michoacán y Jalisco a cultivos de zarzamora y arándano. Ha causado gran confusión porque estos daños se han manifestado no solo en las flores como suelen comportarse los trips, sino que se han visto daños en el follaje y frutos. Aunque todavía no hay una identificación publicada oficial, diferentes especialistas asocian estos daños a una de las dos especies que se describen a continuación.

Thrips palmi Karny

Thrips palmi es originario de la región de Sumatra, Indonesia, donde fue registrado su aparición por primera vez. En México se confirmó su presencia en 2004 en diferentes estados al sur del país, en cultivos de sandía y posteriormente se extendió a otros cultivos. Es un insecto difícil de apreciar a simple vista ya que su tamaño es de 1.1 a 1.5 mm, de color amarillo; afecta a más de 50 especies vegetales, es transmisor del virus de la marchitez manchada de tomate, tiene la capacidad de tener varias generaciones al año y requiere de 14 a 17 días para desarrollarse. Al poseer un tamaño muy pequeño, esta plaga puede dispersarse a grandes distancias por factores climatológicos como son el viento y huracanes, además de que el incremento de los insectos depende de altas temperaturas y lluvias escasas. Thrips palmi, causa daños en hojas, flores y frutos. Se observa una mancha plateada o bronceada en las hojas a lo largo de las venas y sobre los frutos. Las hojas y retoños terminales se atrofian y los frutos presentan una consistencia rugosa y son deformes. En las flores el daño es directo a los pétalos y ovarios en desarrollo. Cuando las poblaciones son altas se retarda el crecimiento de las plantas, los frutos se deforman y se caen y la planta muere.

Scirtothrips dorsalis

Se trata de un insecto con un amplio espectro de plantas hospedantes incluyendo especies comerciales como tomate, berenjena, pepino, fresa, cítricos, rosa, algodón, tabaco, entre otros cultivos más. Su origen es India, pero ahora su distribución se extiende al Sudeste de Asia, África, Estados Unidos (específicamente en Florida, Texas, Georgia y Hawái), dentro de la Unión Europea fue detectado en el Reino Unido, España y otros.

Los trips suelen atacar la parte floral, pero se han reportado daños en el follaje y los frutos.  Fuente: Ing. Orlando Jiménez

Los individuos adultos son de menos de 2 mm de longitud y tiene un cuerpo amarillo pálido con marrón marcado, mientras que las alas con oscuras, mas pálidas hacia el ápice y cuentan con pelillo que le dan un aspecto de pluma. Las larvas y ninfas son de color pálido, al igual que lo son maduros de muchas otras especies de trips. La alimentación de esta plaga provoca el amarillamiento y rizado de hojas y brotes de las plantas afectadas. Las zonas directamente dañadas tornan del color verde a un bronceado al negro completo, los tejidos se vuelven necróticos y los frutos se vuelven no comerciales. Una característica distintiva de esta especie es que las pupas se pueden encontrar localizadas en las hojas, en las inserciones de los pedúnculos con el tallo, bajo los cálices de flores y frutas. En contraste con la mayoría de las otras especies de trips, S. dorsalis completa normalmente todo su ciclo de vida en la planta, pudiendo oscilar su duración entre los 14 a 20 días. Cuando los ataques se dan en brotes jóvenes se produce una fuerte limitación del crecimiento con aspecto arrosetado, pudiendo asimismo llegar a provocar caída en frutos y flores.  Además de mostrar un elevado potencial como transmisor de virus como: Chilli Leaf Curl Virus, Tobacco Streak Virus, Melon Yellow Spot Virus y Capsicum Chlorosis Virus.

Daños por trips al follaje de arándano  Fuente: Ing. Orlando Jiménez

Medidas de Prevención

¿Estás interesado en conocer más sobre estas dos plagas que están comenzando a causar daños en los cultivos de berries, así como aprender sobre las medidas de prevención y control? Te invitamos a capacitarte con el "Curso Online sobre el Manejo Fitosanitario", donde podrás escuchar la conferencia de Estrategias en el Manejo de Ácaros y Trips en Berries, en ella se abordaran la situación actual de este nuevo trips y como poder prevenirlo.

Fuente :  INTAGRI. 2020. Plagas Emergentes en Berries. Serie Fitosanidad, Núm. 126. Artículos técnicos de INTAGRI. México. 3 p.

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PRUEBA TÉCNICA: Efectividad de Crisatop para el control del trips amarillo (Frankiniella occidentalis) en cultivo de Zarzamora

El presente ensayo se realizó para evaluar la efectividad del bioplaguicida CRISATOP para el control de trips amarillo (Frankiniella occidentallis) en mezcla con el repelente CAPSIPLUS en una huerta de …

El presente ensayo se realizó para evaluar la efectividad del bioplaguicida CRISATOP para el control de trips amarillo ( Frankiniella occidentallis ) en mezcla con el repelente CAPSIPLUS en una huerta de producción protegida de zarzamora ubicada en el estado de Jalisco.

Las aplicaciones se realizaron de manera foliar, en una superficie de 0.4ha. Se marcaron flores para realizar conteos de ninfas y adultos antes y después de cada aplicación. El control generado de CRISATOP redujo un  76% de infestación de adultos y un 59% de ninfas de trips.

INTRODUCCIÓN

La producción de zarzamora en México ha tenido un importante crecimiento en los últimos años ya que ha pasado de una superficie de cerca de 1200 Ha en el año 2000 a una superficie diez veces mayor, en 2014 de la cual 96% es en sistema de riego. Actualmente la superficie sembrada es de 12,506 Ha con una producción total de 152,922 y un rendimiento total promedio de 12 ton/Ha aproximadamente.

Referencia. Estados productores de arándanos y zarzamoras en México.

DESCRIPCIÓN DEL PRODUCTO

Es un insecticida natural, de amplio espectro, procedente de extractos de piretrinas naturales aisladas de las cabezas florales de  Chrysantemum  (Crisantemo).

Los principios activos con que cuenta su formulación hacen del producto Crisatop® un potente insecticida con acción larvicida, especialmente indicado para su uso frente a ataques de mosquita blanca, pulgones, ácaros, piojo harinoso, trips, gusanos y orugas, diabrótica, pulga saltona, paratrioza, así como otros insectos plaga.

CARACTERÍSTICAS

• Bioplaguicida  de uso foliar con acción insecticida y larvicida  de amplio espectro (Mosca blanca, pulgones, ácaros, cochinillas, Trips)
• Libre de Butoxido de piperonilo
• Se recomienda no aplicar en horas de alta luminosidad ya que Crisatop el fotodegradable
• Ataca el sistema central y periférico del insecto plaga, ocasionando descargas repetidas, seguidas de convulsiones, que causan movimientos incoherentes, parálisis y  posterior muerte.

COFEPRIS:  Nº RSCO–INAC–11-42–0631–009–2.5

          DOSIS

Foliar:3-5ml/lt

INFORMACIÓN DE LA PLAGA

El trips amarillo ( Frankliniella occidentalis ) en un insecto muy pequeño con cuerpo cilíndrico y de apariencia frágil, el estado adulto puede variar de 0.8 a 2mm. Se alimentan de las partes florales e interfieren con la polinización y el amarre del fruto, por lo que son de gran importancia económica al comprometer el producto final, y así el rendimiento del cultivo.

El ciclo de vida se puede completar en 15 a 20 días, y dependiendo de las condiciones climáticas pueden mantenerse activo todo el año o invernar como adulto. Las larvas y los adultos son los estados que se alimentan de los tejidos tiernos a través de su estilete, además son vectores de enfermedades ya que pueden transportar hongos, bacterias y virus.

Demostrar la eficiencia y eficacia de los productos de CRISATOP  para el control de trips de la flor en cultivo de zarzamora orgánica.

METODOLOGÍA

1-Se seleccionó la superficie con mayor incidencia de trips amarillo ( Frankiniella occidentallis) que fue de 0.4ha.Posteriormente se realizó un conteo de adultos  y ninfas de trips antes y después de cada aplicación (2 horas de reentrada).Para esto se seleccionaron 20 plantas al azar y se  marcó 1 flor  para sacar el promedio de eficacia del tratamiento en la eliminación del trips amarillo.

2-Se realizaron de 2 aplicaciones foliares de CRISATOP +CAPSI PLUS, que se describen en la siguiente tabla.

CONCLUSIONES

Tomando en cuenta que las plagas no pueden ser erradicadas en su totalidad, los promedios de control observados son excelentes, y por tanto competitivos con cualquier otro tratamiento para el manejo del trips en el cultivo de zarzamora, por tanto es recomendable incluirlo en el manejo integrado de plagas (MIP).

Por otra parte se observó que el  promedio de control con una dosis por debajo de la dosis mínima recomendada (2mL/L), en el caso de la piretrina, utilizándola a una concentración de 1mL/L de agua, se concluye que la eficiencia puede ser mayor si se aplican las dosis que aparece en la etiqueta.

Elaborado por:

Ing. Ana Gabriel Robles

Editado por:

Ing. José Ernesto Vargas Valdez

Innovación Agrícola

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Revista mexicana de fitopatología

Versión on-line  issn 2007-8080 versión impresa  issn 0185-3309, rev. mex. fitopatol vol.37 no.3 texcoco sep. 2019  epub 30-sep-2020, https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.1906-1  .

Artículos científicos

Botrytis cinerea causante del moho gris en frutos de zarzamora en México

José Terrones-Salgado 1  

Daniel Nieto-Angel 1   *  

Cristian Nava-Díaz 1  

Daniel Téliz-Ortiz 1  

Rómulo García-Velasco 2  

Moisés Roberto Vallejo-Pérez 3  

Prometeo Sánchez-García 4  

1 Programa de Fito-sanidad-Fitopatología, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP 56230, México;

2 Centro Universitario UAEM Tenancingo. Km 1.5 Carretera Tenancingo-Villa Guerrero. Estado de México, CP 52400, México;

3 CONACyT-Universidad Autónoma de San Luis Potosí. Álvaro Obregón No. 64, Colonia Centro, San Luis Potosí, San Luis Potosí, CP 78000, México;

4 Edafología, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP 56230 México.

La zarzamora ( Rubus sp.) es una frutilla atacada por el género Botrytis. En México se desconoce que especies están involucradas con el síntoma de moho gris. El objetivo de este estudio fue identificar las especies de Botrytis asociadas a zarzamora. En noviembre-diciembre de 2016, se realizaron muestreos en 17 áreas productoras de zarzamora en México. Se colectaron frutillas con síntomas de moho gris, de las cuales se aislaron y purificaron los aislamientos. Con la técnica de cultivo monospórico, se obtuvieron 211 aislamientos, los cuales formaron 21 grupos basado en un agrupamiento por similitud de las características morfológicas, patogénicas y culturales. De cada grupo se eligió un aislamiento y se identificó molecularmente. El ADN se extrajo con el método de Phosphatasa Alcalina (AP), posteriormente se realizó la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) de la región del espacio transcrito interno. (ITS) utilizando los iniciadores ITS1 e ITS4. El producto de amplificación se secuenció en ambas direcciones con el método de Sanger. Se identificaron diferencias morfológicas, culturales y patogénicas entre los 21 grupos. Basado en la caracterización morfológica, cultural y patogénica, así como el análisis de secuencias de la región ITS se encontró que los aislamientos corresponden a Botrytis cinerea .

Palabras clave:  PCR; análisis de secuencias; patogenicidad; caracterización

Blackberry ( Rubus sp.) is a fruit attacked by the fungus genera Botrytis. In Mexico, it is unknown which species are associated with the gray mold symptoms. This research aimed to identify the Botrytis species associated with blackberry. In November-December of 2016, sampling was carried out in 17 blackberry production regions in Mexico. Fruits with gray mold symptoms were collected, from which fungi were isolated and purified. Two hundred and eleven isolates were obtained using the monosporic method. Isolates clustered in 21 groups based on a multivariate analysis using morphometric, pathogenic and cultural data. For each group, one isolate was selected for molecular characterization. DNA was extracted using AP method, subsequently; polymerase chain reactions of internal transcribed spacer (ITS) were performed using the ITS1 and ITS4 primers. The PCR products were sequenced in both directions with the Sanger method. Based on morphometric, pathogenic and cultural data, and the analysis of ITS sequences, we conclude that the isolates corresponding to Botrytis cinerea.

Key words:  PCR; sequences analysis; pathogenicity; characterization.

La zarzamora ( Rubus sp.) se cultiva en todo el mundo. En México para el año 2017 se reportaron 12, 433 ha sembradas con Rubus sp. con una producción de 266,764 t. Los principales estados productores en orden de importancia son Michoacán, Jalisco, Colima, Baja California y Estado de México ( SAGARPA, 2018 ). Este cultivo es atacado por fitopatógenos y uno de los principales es el género Botrytis , agente causal de la enfermedad conocida como moho gris. Este género incluye cerca de 30 especies descritas ( Elad et al ., 2014 ; Ponce de León et al ., 2007 ; Smith et al ., 2009 ) y afecta hojas, tallos, flores y frutos en una amplia gama de cultivos, incluyendo frutas y frutillas como zarzamora, arándano, grosella, frambuesas, fresa y uvas ( Droby et al ., 2009 ). La infección por el hongo ocurre en campo y permanece quiescente, durante la postcosecha la infección se activa y se desarrolla la enfermedad durante el almacenamiento, transporte o incluso en el mercado ( Calvo et al ., 2014 ; Feliziani y Romanazzi, 2013 ), ocasionando graves pérdidas ( Crisosto et al ., 2002 ; Ippolito y Nigro 2000 ; Teles et al ., 2014 ).

La infección del hongo Botrytis spp. en plantas de zarzamora se manifiesta como pudrición suave en flores por ser las más susceptibles; en la fruta se observan zonas blandas de color marrón claro que aumentan rápidamente en tamaño hasta secar y momificar el fruto, esto se debe principalmente a que la fruta presenta una vida de anaquel reducida ( Droby et al ., 2009 ; Li et al ., 2012a ). Se han identificado tres especies de Botrytis en frutos de zarzamora: B . patula Sacc y Berl., (Sacc. y Berl.) ( Holubová, 1974 ), B. cinerea Pers.: Fr., ( Farr y Rossman, 2011 ) y B . caroliniana (X. P. Li y Schnabel) ( Li et al ., 2012a ).

Las especies de Botrytis se identifican con base en sus características morfológicas, morfométricas y culturales ( Ellis, 1971 ; Jarvis, 1977 ), rango de hospedantes y condiciones de crecimiento, donde la morfología del micelio, tamaño y forma de conidios así como número, organización y tamaño de los esclerocios y especificidad de hospedantes son muy importantes para diferenciar especies ( Li et al ., 2012a ; Lorenzini y Zapparoli, 2014 ; Martínez et al ., 2003 ). El uso de herramientas moleculares se hace imprescindible para complementar la identificación morfológica, por lo que son utilizadas para identificar las especies de Botrytis (Lorenzini y Zapparoli, 2014; Zhang et al ., 2010a ; Zhang et al ., 2010b ). El análisis de secuencias en la región del espacio transcrito interno (ITS) es un método eficiente y común para la identificación de hongos ( Elmagid et al ., 2013 ) el cual confirma y refuerza la identificación morfológica y se ha utilizado con éxito para identificar a Botrytis cinerea ( Aktaruzzaman et al ., 2014 ; Cheon y Jeon, 2013 ; Nieto et al ., 2014 ; Silva et al ., 2016 ; Zhang et al ., 2014 ; Yu et al ., 2014 ).

En este contexto, el objetivo de la presente investigación fue realizar la identificación morfológica, patogénica, cultural y molecular de aislamientos de Botrytis spp. en el cultivo de zarzamora.

Materiales y métodos

Colecta de muestras y aislamiento de Botrytis sp. En los meses de noviembre y diciembre de 2016 y con base en un muestreo al azar ( Steel et al ., 1997 ) se colectaron frutos de zarzamora con síntomas de moho gris en plantaciones comerciales de 17 municipios distribuidos en cinco estados de México ( Cuadro 1 ). Cada fruto se colocó en una bolsa de polietileno individual, se sellaron y se transportaron en frio en una hielera al laboratorio donde se almacenaron a 4 °C ( Li et al ., 2012a ). Posteriormente, las frutillas se colocaron en bolsas de polietileno que contenían toallas de papel estériles humedecidas a temperatura de 20 ± 1 °C y una humedad relativa cercana al 100% (técnica de cámara húmeda) para estimular su esporulación, una vez esporulados los conidios se rasparon, sin tocar la fruta utilizando una aguja de disección estéril, se suspendieron en 1 mL de agua destilada estéril y se ajustaron a una concentración de conidios de 1 × 10 6 esporas mL -1 ( Li et al ., 2012a ). Posteriormente 200 µL de las suspensiones fueron sembradas en medio de cultivo PDA (Papa Dextrosa Agar) (Bioxon, PDA, 39 g L -1 de agua) modificado con ácido láctico (0.1 % v / v) en cajas Petri, que fueron selladas con Parafilm (Sigma-Aldrich) e incubadas a 20 ± 1 °C, en oscuridad, durante 36 h. Los conidios germinados se purificaron mediante el método de conidio monosporico en cajas Petri con medio de cultivo PDA ( Li et al ., 2012a )

Pruebas de patogenicidad. Los 211 cultivos monospóricos de Botrytis sp. se inocularon en frutos de zarzamora variedad Tupi en estado de madurez fisiológica, los cuales se lavaron con agua corriente y se desinfestaron en hipoclorito de sodio al 2% por 3 min, se enjuagaron dos veces con agua destilada estéril y el exceso de humedad fue eliminado. El procedimiento de inoculación consistió en la realización de una herida (con aguja de disección estéril a 3 mm de profundidad) y sin herida, al colocar un alícuota de 20 µL de una suspensión de conidios a una concentración de 1 × 10 5 esporas mL -1 sobre las frutas, por cada aislamiento se utilizaron dos frutos testigos donde se colocó 20 µL de agua destilada estéril ( Saito et al ., 2016 ; Zhou et al ., 2014 ). Los frutos inoculados y los testigos se colocaron en recipientes de plástico de 15 × 15 cm que contenían toallas de papel estériles humedecidas con agua destilada estéril sellados para aumentar la humedad relativa y se incubaron a 20 ± 1 °C en oscuridad bajo un diseño experimental completamente al azar inoculando un fruto por aislamiento con cuatro repeticiones con sus respectivos testigos, donde cada aislamiento monospórico fue considerado como un tratamiento. Se midió el diámetro de la lesión cada 24 h finalizando a las 72 h después de la inoculación (hdi). Posteriormente, se realizaron reaislamientos en medio de cultivo PDA para verificar la patogenicidad de los aislamientos inoculados y completar los postulados de Koch, el experimento se realizó dos veces. Se realizó un análisis de varianza y comparación de medias (Diferencia Mínima Significativa) utilizando el programa SAS V.9.1 para Windows .

Cuadro 1  Botrytis cinerea aislado e identificado a partir de frutillas de zarzamora en 17 plantaciones localizadas en cinco estados de México.  

Caracterización morfométrica, morfológica y cultural. Las variables determinadas a los aislamientos fueron tasa de crecimiento calculada con el crecimiento a las 48 h menos el crecimiento de las 24 h ( Zhou et al ., 2014 ), forma de crecimiento y coloración de micelio, días a esporulación, días a formación de esclerocios, número de esclerocios, forma y color de esclerocios ( Martínez et al ., 2003 , Tanovic et al ., 2009 , Tanovic et al ., 2014). Los esclerocios, conidios y conidióforos fueron medidos (n=50) ( Li et al ., 2012 ) en un microscopio compuesto OLYMPUS BX 41 con cámara OLIMPUS U-CMAD3 T2, U-TV1X-2 T2 (Tokio, Japón) y la morfometría se realizó con el programa ImageJ ( Schindelin et al ., 2015 ). La información obtenida de la caracterización patogénica, morfológica y cultural se utilizó para realizar un agrupamiento por similitud o morfotipos para la identificación de grupos y selección de los aislamientos representativos para realizar la caracterización molecular.

Identificación molecular. Se realizó la extracción de ADN mediante el método Phosphatasa Alcalina (AP) ( Ruiz et al ., 2014 , Sambrook y Russel, 2001 ). Se amplificaron las regiones del espacio transcrito interno (Internal Trancribed Spacer) utilizando los iniciadores ITS1 / ITS4 ( Gardes y Bruns 1993 ; Staats et al ., 2005 ; White et al ., 1990 ) combinado con el programa de termociclado propuestos por White et al . (1990). Los productos amplificados fueron secuenciados en ambas direcciones con el método de Sanger en la empresa Macrogen (http://dna.macrogen, Corea). Las secuencias resultantes se analizaron por DNASTAR (2001) y Sequencher (2014) , y la alineación se realizó con Clustal W en MEGA 6.0 ( Tamura et al ., 2013 ). Las secuencias se compararon usando el algoritmo BLAST del NCBI (http://blast.ncbi.nlm. nih.gov/Blast.cgi) y se depositaron en el GenBank.

En frutos de zarzamora se observaron síntomas de pudrición blanda de color marrón a negra, sobre las cuales creció abundante micelio, conidióforos y conidios que en conjunto forman el moho gris ( Figura 1A y 1B ). Se obtuvieron 211 aislamientos de Botrytis sp. aislados de frutos de zarzamora de distintas regiones de México. Las pruebas de patogenicidad confirmaron que el 100% de los aislamientos inoculados produjeron síntomas de moho gris 48 horas después de la inoculación (hdi), en frutos inoculados sin herida como para frutos inoculados con herida, en los frutos testigo no se observaron síntomas o signos del hongo. Al realizar la caracterización morfométrica, morfológica y cultural los 211 aislamientos fueron identificados como Botrytis cinerea ( Ellis, 1971 ; Jarvis, 1977 ; Martínez et al ., 2003 ). Las zonas productoras estudiadas fueron: Colima, Estado de México, Jalisco, Michoacán y Morelos, de los cuales se obtuvieron 34, 25, 32, 80 y 40 aislamientos, respectivamente ( Cuadro 1 ). El agrupamiento por similitud permitió identificar 21 grupos, de los cuales se seleccionó un aislamiento representativo de cada uno, la descripción patogénica, morfológica y molecular se menciona a continuación.

Pruebas de patogenicidad. De los 21 aislamientos inoculados el 100% fue patogénico en ambos métodos de inoculación, cuando no se realizó herida, los frutos inoculados presentaron síntomas típicos de la enfermedad 48 hdi ( Figura 1 C), se encontraron diferencias significativas (F = 2762.38, p = ˂0.0001) el diámetro de la lesión varió de 4.2 a 15.9 mm., a las 72 hdi el diámetro de lesión varió de 8.6 a 23.1 mm (F = 8289.98, p = ˂0.0001). En frutos con herida inoculados, los síntomas típicos se manifestaron 48 hdi existiendo diferencias significativas (F = 3551.21, p = ˂0.0001) en el diámetro de lesión el cual osciló de 7.3 a 19.6 mm. A las 72 hdi se mantuvo el comportamiento de los aislamientos, el diámetro de lesión varió de 11.2 a 24.8 mm (F = 4287.86, p = ˂0.0001) en todos los casos el aislamiento MF12 fue el más agresivo ya que indujo mayor diámetro de lesión en comparación con el aislamiento OS10 el cual presentó los menores diámetros de lesión ( Cuadro 2 ). En los frutos testigo no se observaron síntomas o signos del hongo ( Figura 1 C).

Figura 1  Características morfológicas de B. cinerea A. Fruto de zarzamora con síntomas en campo. B. Fruto de zarzamora con signos en campo. C. Parte superior, frutos de zarzamora inoculados con agua destilada estéril, parte inferior frutos enfermos inoculados con B. cinerea. D, E, F y G. Diferentes formas de crecimiento y coloración de micelio. H, I y J. Forma, color, número y disposición en el medio de cultivo PDA de esclerocios. K. Conidióforo con coni dios. L. Conidios.  

Caracterización morfométrica, morfológica y cultural. Los valores de la tasa de crecimiento del micelio varió de 0.7 cm d -1 a 1.5 cm d -1 donde los aislamientos 1.6 y 4.4 crecieron más lento mientras que el aislamiento MF21 fue el más rápido en crecer ( Cuadro 3 ). La forma de crecimiento varió, el 80.95% de los aislamientos formaron micelio superficial y 19.05% formó micelio aéreo, al igual que el color, donde el 42.86% presentó color gris claro, 38.09% exhibió una coloración gris y 19.05% color gris oscuro, ( Figura 1 D-G).

Cuadro 2  Diámetro de lesión (mm) ocasionado por B. cinerea en frutos de zar zamora 48 y 72 horas después de la inoculación (hdi).  

z Los valores medios seguidos por las mismas letras dentro de la misma columna, son estadísticamente iguales (*= p≤0.05) según la prueba de diferencia mínima sig nificativa (LSD)

Cuadro 3  Tasa de crecimiento y características morfológicas y morfométricas de 21 aislamientos de B. cinerea obtenidos de frutos de zarzamora.  

x Código de forma de los esclerocios. R = redondo, I = Irregular.

y Código de forma de los conidios. A = alimonada, E = elíptica, R = redonda.

z Largo × ancho, mínimo-(promedio)-máximo × mínimo-(promedio)-máximo.

El 100% de los aislamientos formaron esclerocios, los aislamientos MF21 y 4.8 fueron más precoces formándolos a los 4 días después de la siembra (dds). En comparación con el aislamiento 4.1 que tardó 11 dds. La forma de los esclerocios varió, 66.67% fueron irregulares y 33.33% redondos ( Figura 1 H-J), el número de esclerocios formados por caja Petri fue de 26 (aislamiento ZF10) a 333 (aislamiento MF21) ( Cuadro 3 ) y los esclerocios más grandes los formó el aislamiento 1.6 de un tamaño de 2.5-(3.1)-4 × 2.0-(2.5)- 3.5 mm y el aislamiento HC19 formó los más pequeños de un tamaño de 0.9-(1.2)-1.3 × 0.6-(0.9)-1.1 mm ( Cuadro 3 ).

Todos los aislamientos esporularon, el MF21 y HC19 fueron los más agresivos al esporular 9 dds en comparación con el aislamiento 1.5 que ocurrió 20 dds. Se observaron conidióforos erectos, septados, ramificados, de color marrón a olivo y los más grandes fueron formados por el aislamiento HC19 con un tamaño de 1175-1694 × 8-17 µm mientras que los más cortos los formó el aislamiento 2.5 de 846-1492 × 6-15 µm ( Figura 1 K). El 61.90% de los aislamientos formó conidios elípticos, 19.05% alimonados y el 19.05% redondos, el 100% fueron hialinos a marrón claro ( Figura 1 L), los conidios de mayor tamaño fueron los formados por el aislamiento 5.6 de 8.8-(10.4)-13.8 × 6.5-(7.2)- 7.9 µm y los de menor tamaño los formó el aislamiento OS10 de 5.6-(8.7)-10.30 × 5.2-(6.5)- 8.0 µm ( Cuadro 3 ).

Identificación molecular. Los números de acceso de las secuencias ITS obtenidas se mencionan en el Cuadro 1 , los acceso de los aislamientos 2.5, 3.1, ZF10, 4.1, 4.8, HC19, 4.4, 5.6, 1.5, MF21 y MF12, presentaron una similitud del 100% con el número de acceso MG907605.1 de B . cinerea ; los aislamientos HAR3, HAR4, BP3, BP5 fueron similares (100%) al depósito KX783612.1 de B . cinerea y los aislamientos 1.6, T1 y HC25 presentaron una similitud del 100% con el número de acceso KX463512.1 de B . cinerea , los aislamientos OS5 y OS10 fueron similares al mismo depósito pero en un 99% y el aislamiento T6 fue similar (97%) con el número de acceso KU992695.1 de B . cinerea .

Los síntomas observados en la presente investigación fueron típicos de moho gris siendo similares a los reportados por Li et al . (2012a ) y Li et al ., (2012b) . En las pruebas de patogenicidad en el presente estudio el 100% de los aislamientos inoculados fueron infectivos, mostrando síntomas a las 48 hdi. El aislamiento MF21 desarrolló el mayor diámetro de lesión a las 48 y 72 hdi en las dos formas de inoculación alcanzando el mayor diámetro de lesión cuando se realizó una herida, las heridas en la fruta de zarzamora facilitan la entrada de B . cinerea ya que el hongo penetra y utiliza mecanismos como la formación de apresorios, producción de fitotoxinas y secreción de enzimas degradantes de la pared celular ( Choquer et al ., 2007 ; Zhang et . al ., 2016 ), de acuerdo a los resultados la presencia de una herida induce mayor diámetro de la lesión, lo cual destaca la importancia de evitar daños físicos durante la cosecha y postcosecha para incrementar la vida de anaquel de la fruta.

Los aislamientos MF21 y ZF10 fueron los que presentaron mayor tasa de crecimiento en medio de cultivo PDA ( Cuadro 3 ) esto se asoció a la agresividad cuando se inocularon en el hospedante, ya que ocasionaron lesiones grandes en poco tiempo, estos aislamientos provienen de parcelas del estado de Michoacán de la región de Peribán y Ziracuaretiro respectivamente, las cuales presentan antecedentes de una aplicación intensiva de productos, en comparación con el aislamiento 1.6 de Texcoco Edo. de México, que mostró una menor tasa de crecimiento y agresividad, a esta plantación de zarzamora no se han aplicado fungicidas. Los datos de crecimiento de micelio encontrados en la presente investigación coinciden con lo reportado por Li et al . (2012a ).

En este estudio se encontraron diferentes formas de crecimiento así como la coloración del micelio de B. cinerea que coinciden con diferentes investigaciones ( Li et al. , 2012a ; Lorenzini y Zapparoli, 2014 ; Ozer y Bayraktar, 2014 ; Tanovic et al . 2014 ; Zhou et al ., 2014 ;). Los resultados de la presente investigación ponen de manifiesto la alta variabilidad morfológica del patógeno para desarrollarse en medio de cultivo pero al mismo tiempo comparten similitudes entre los miembros de un estado en particular, por ejemplo los 5 aislamientos del estado de Morelos presentaron micelio de color gris claro y los del estado de Jalisco color gris, además se observó que el aislamiento más agresivo formó micelio de coloración más oscuro, esta correlación entre pigmentación y agresividad posiblemente se explique por la mayor presencia de melanina en los conidios de B . cinerea ( Doss et al ., 2003 ).

El tamaño de los esclerocios, la forma, el color y la disposición en el medio de cultivo es importante para la identificación morfológica de B . cinerea (Martínez et al ., 2003 ). Los aislamientos obtenidos producen esclerocios que coinciden en tamaño con los reportados por Erper et al . (2015 ) para B . cinerea en frijol y con los de arándanos y vid ( Saito et al ., 2016 ). La forma redonda e irregular, color negro y distribución en el medio de cultivo de la presente investigación coincide con B . cinerea aislado de zarzamora ( Li et al ., 2012a ). El tiempo que tarda el hongo en formar sus esclerocios in vitro así como el número de estos por caja Petri nos da una idea de la sobrevivencia de los aislamientos en campo. Respecto al número de esclerocios por caja Petri el aislamiento MF21 formó una alta cantidad en corto tiempo en comparación con los otros aislamientos, generó el mayor diámetro de lesión y tasa de crecimiento en relación con los demás.

La esporulación de B . cinerea in vitro tiene estrecha relación con la agresividad del mismo, ya que entre más rápido forme sus estructuras de reproducción se puede diseminar y ocasionar epidemias ( Carisse et al ., 2015 ). La forma y el color de los conidios encontrados en la presente investigación son similares a los reportados por Aktaruzzaman et al . (2017 ); Zhou et al . (2014 ); Lorenzini y Zapparoli (2014 ) y Xie et al . (2016 ). El tamaño de los conidióforos difiere con lo reportado para zarzamora por Li et al . (2012a ), aunque es la misma especie y hospedante estos reportaron conidióforos más grandes. El tamaño de los conidios es la variable morfométrica más importante para diferenciar entre especies, lo cual nos permitió identificar a B . cinerea aislado de zarzamora, lo encontrado en la presente investigación coincide con lo reportado para B . cinerea pero en otros hospedantes por Ozer y Bayraktar (2014 ), Rupp et al . (2017 ), sin embargo difieren con los reportados por Zhou et al . (2014) y Saito et al . (2016 ) ya que estos informaron mayor tamaño de conidios. Existe similitud de las características biológicas entre los miembros obtenidos de un estado en particular, es decir, los aislamientos de origen geográfico cercano son similares, por ejemplo, la capacidad de inducir enfermedad, agresividad, el color del micelio, forma y morfometría de esclerocios, conidios y conidióforos, entre otras, cada estado comparte origen geográfico y clima el cual es similar en cada sitio de muestreo por estado de donde fueron obtenidos los aislamientos, ( Cuadro 1 ), lo cual hace que existan similitudes biológicas, sin embargo, existen una variabilidad morfológica, morfométrica y patogénica por estados pero que están dentro del rango de lo reportado para B . cinerea , por ejemplo los aislamientos de Michoacán difieren en las características biológicas de los aislamientos de los demás estados.

B . cinerea se ha reportado causando moho gris en zarzamora en Australia, China, Nueva Zelanda, Sudáfrica, Noruega, Estados Unidos, de acuerdo con los registros del USDA ( Farr y Rossman, 2011 ) y en los Estados Unidos, B . cinerea fue reportada solo en especies de Rubus en Alaska, California, Carolina del Norte y Washington ( Li et al ., 2012a ), y en la presente investigación los aislamientos se identificaron como B . cinerea causando el moho gris en diferentes estados de México.

Conclusiones

Todos los aislamientos fueron patogénicos, se identificó variabilidad en las características patogénicas, morfológicas y culturales las cuales están dentro del rango de lo reportado para esta especie, los aislamientos del hongo obtenidos de la fruta de zarzamora en la presente investigación se identificaron como Botrytis cinerea tomando en cuenta las características morfológicas, morfométricas y culturales, confirmado con el análisis de secuencias de la región del espacio transcrito interno (ITS), por lo tanto se reporta a dicho patógeno como agente causal del moho gris en los estados de Colima, Estado de México, Jalisco, Michoacán y Morelos.

Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca No. 429090 otorgada al primer autor para realizar sus estudios de doctorado.

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Zhou YJ, Zhang J, Wang XD, Yang L, Jiang DH, Li GQ, Hsiang T and Zhuang WY. 2014. Morphological and phylogenetic identification of Botrytis sinoviticola , a novel cryptic species causing gray mold disease of table grapes ( Vitis vinifera ) in China. Mycologia 106(1): 43-56. https://doi.org/10.3852/13-032 [  Links  ]

Recibido: 01 de Junio de 2019; Aprobado: 23 de Julio de 2019

* Autor para correspondencia: [email protected] .

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